以南宋乾道八年（1172）内捍海塘修筑为标志，祝桥镇境域渐次成陆，百姓逐渐移居，祝桥地区隶属松江府上海县。
明隆庆二年（1568），松江府清丈土地，分团编甲，造业户鱼鳞册，今祝桥地区始有五团之名，当时的祝桥境域隶于下砂盐场，仅有团灶机构而无行政建置。
民国23年（1934），南汇县合并区治，原五团乡境域隶属于南汇县第二区。
至1936年，祝桥集镇市场繁荣，成为南汇县第五大镇。
民国36年（1947）春，恢复五团乡建置。
1949年5月五团乡（祝桥地区）解放，成立苏南行政公署松江专区南汇县人民政府，祝桥、盐仓、东海地区隶属祝桥区管辖。
1958年9月成立东方红人民公社，祝桥、盐仓、东海地区属东方红人民公社。
1962年3月从盐仓人民公社划出10个生产大队、祝桥人民公社划出3个生产大队，成立东海人民公社。
1984年2月实行政社分设，建立祝桥乡、盐仓乡、东海乡。
1994年9月，撤乡建镇，改名祝桥镇，实现镇管村体制。
2003年撤销原祝桥镇、盐仓镇、东海镇建制，建立新的祝桥镇。
2006年12月朝阳农场并入祝桥镇。
2011年施湾、江镇社区从川沙新镇划归祝桥镇。